kariyerine oyuncu ve yapımcı olarak başlamış ve 1940'ta yönetmen Alfred Hitchcock'un asistanı olmuştur. 1940'lı yıllarda yaptığı ilk filmleriyle parlak bir yetenek olarak kabul edilmiş, ancak 1952'de Amerikan Temsilciler Meclisi'nin bir komisyonunda verilen ifadede Hollywood'un "komünist grubu"nun bir üyesi olarak adının geçmesinden sonra gözden düşmüştür.

ABD'de kara listeye alınınca iş bulamayan Dassin, yazarak para kazanmaya başladığı Fransa'ya taşınmıştır. 1955 yılında Cannes Film Festivali'nde Melina Mercouri'yle tanıştı. "İnsanlar ve Para" (Du rififi chez les hommes - Rififi) isimli filmiyle festivalde en iyi yönetmen ödülünü de aldı.

Dassin'in en büyük başarısı, kendisinin yazıp yönettiği, başrolünü Melina Mercouri'nin oynadığı "Pazar Günü Asla" (Never on Sunday, 1960) filmi oldu. Bu film, 1961'de en iyi film müziği dalında Oscar ödülü kazandı. Ayrıca bu filmle Dassin, en iyi yönetmen ve en iyi senaryo dalında da aday gösterildi.