Cameron Monaghan daha çocukken Boca Raton, Florida’ya taşındı. Cameron’un televizyondaki ilk rolü "Winthrop Paroo" karakteri ile "The Music Man" idi. Bu rol ilk olarak 1962’de Ron Howard tarafından oynanmıştı. Cameron oyunculuk kariyerine 5 yaşında reklamlarda rol alarak başladı. 7 yaşında Stuart Little rolü ile Stuart Little’da ve Piglet karakteri ile Winnie the Pooh tiyatro oyununda yer aldı. Komedi-dram dizisi Shameless'taki Ian Gallagher rolüyle dikkatleri üzerine çekti. Cameron Monaghan ayrıca; "Mezuniyet Balosu", "Seçilmiş", "Vampir Akademisi", "Click", "Amityville: The Awakening", "Malcolm in the Middle", "Fringe", "Gotham" gibi birçok film ve dizide rol aldı.