1987'de "Raising Arizona" filminde başrol oynadı. Bu onun başrolde olduğu ilk filmdi ve aynı yıl yer aldığı Broadcast News filmi ona ilk kez En İyi Kadın Oyuncu dalında Oscar adaylığını getirdi. 

1993'te Cannes Film Festivali'nde En İyi Kadın Oyuncuya verilen ödülü "Piyano" (The Piano) filmiyle kazandı. O yıl En İyi Kadın Oyuncu dalında Oscar, BAFTA ve Altın Küre kazanan oyuncu aynı yıl içinde yer aldığı "Şirket" (The Firm, 1993) filmi ile En İyi Yardımcı Kadın Oyuncu dalında Oscar'a aday gösterildi. Hunter, böylelikle aynı yıl başrol ve yardımcı rol kategorilerinin ikisine birden aday olma başarısını gösteren 11 oyuncudan biri olmuştur.

Hunter, 2004'te "Onüç" (Thirteen, 2003) filmiyle bir kez daha En İyi Yardımcı Kadın Oyuncu dalında Oscar'a aday gösterilmiştir.